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La cuarta temporada comienza con un revelador inicio de dos partes en el que la recién coronada Princesa Twilight debe balancear sus nuevas responsabilidades reales y su amistad con las otras ponis. Entre las preparaciones para la Celebración del Sol de Verano en Canterlot, las Princesas Celestia y Luna se pierden y el Bosque Everfree toma el control de Equestria. Este inesperado giro envía a la Princesa Twilight y a sus amigas ponis en una búsqueda por descubrir a un misterioso enemigo que amenaza con destruirlo todo. Ahora todo depende de la Princesa Twilight y sus amigas para ayudar a salvar Equ